До 1930 года располагалась на том месте, где сейчас находится администрация города Мурома. По имеющимся свидетельствам, церковь была построена в конце 18 века. Разрушена в исполнение постановления ВЦИК 30.01.1930, по ходатайству пленума местного горсовета.
Первое упоминание о постройке зафиксировано в сотной городской книге Мурома, датированной 1574 годом. Но более подробное описание церкви приводится в тексте Бартеева, который относят к 1637 году. Документ приводит целый ряд значимых подробностей, по которым нетрудно воссоздать внешний образ сооружения, его месторасположение и внутреннее убранство.
Так, Бартеев свидетельствует о том, что Христорождественская церковь располагалась в конце Кузнецкой улицы рядом с Сенной площадью, и имела снаружи два придела с образами великомучениц Варвары и Ирины. Описывая внутреннее убранство, автор упоминает местный образ Рождества Христова – главный объект паломничества. Этот придел отличался особой роскошью убранства, с применением серебра, резных элементов, и был украшен крупной свечой, вес которой достигал 8 килограмм. Также упоминаются образ Пречистой Богородицы в алтаре и оловянные сосуды для обрядовых действий.
Отдельно и весьма подробно летописец рассказывает о позолоте и украшениях, которые использовались в каждом из приделов. Кроме того, в книге упоминается и другая церковь в непосредственной близости от Христорождественской. Автор называет ее церковью великомученицы Катерины, и таким же образом описывает ее убранство: застольный образ Пречистой Богородицы, посеребренный деревянный крест, медное кадило, специальные оловянные сосуды, и иные элементы, которые считались в то время показателями достатка и значимости обрядовых построек.
Интересна и та часть описания, в которой говорится о книгах, что имелись в наличии. В этом перечне автор отмечает рукописное Евангелие в медном оформлении, печатные издания Апостола, Триодов, Охтаев, Минеев, а также письменные версии Служебника и Псалтыря. Некоторые издания имелись в двух или даже трех экземплярах. Отдельно приводится информация о двух небольших колоколах, расположенных на отдельно обустроенной колокольне.
Довольно подробно описывается и обустройство церковной территории. Так, автор перечисляет кельи, расположенные на этой земле, и их обитателей. Из книги становятся понятны базовые принципы экономических отношений попа (Ивана в данном случае) с обитателями келий. Указывается, например, что многие из обитателей келий были «бобылями» (бродягами), а плата за аренду составляла 2 гривны в год. Рядом с двором священнослужителя располагалось кладбище. При этом общая площадь всей церковной земли с учетом дворов, келий и построек составляла 105 на 30 метров. Согласно описи, проведенной в 1676 году, приход Христорождественской церкви насчитывал 20 посадских дворов.
К сожалению, дальнейшая судьба деревянных церквей, упоминаемых в летописи, остается нерасследованной. Но известно, что позже имела место каменная церковь, постройка которой предположительно относится к 18-ому веку. Документальных свидетельств такого факта не сохранилось, но архитектура постройки, по мнению историков, относится именно к этому периоду. Примерно в это же время приход Христорожденственской церкви был расширен за счет Спасо-Преображенской, ранее упраздненной.
За более, чем 100 лет существования церкви в последнем своем варианте ее внешний вид и убранство претерпели ряд изменений. Холодное помещение было дополнено теплой церковью. Добавлялись также украшения и элементы интерьера. В том виде, в котором застала церковь революция 1917 года, в ней было 3 престола: главный (Рождества Христова), великомученицы Екатерины и святого Алексея Человека Божьего.
Современники отмечают, что церковь имела богатый вид, обустроена с использованием икон, ризниц и утвари. В ней работали священник, псаломщик и диакон, должности которых были закреплены по штату и обеспечены содержанием. По данным одной из переписей, приход Христорождественской церкви составлял почти 1000 человек – жителей города Мурома.